Hội đồng Dân ủy Liên Xô có những quyền hạn sau:

• Ban hành nghị định, nghị quyết có quyền hạn trên toàn bộ Liên bang;
• Xem xét tại cuộc họp các nghị định, nghị quyết, được các Ủy viên Dân ủy và Dân ủy Nhân dân thực hiện, và của các Ủy ban Chấp hành Trung ương các nước thuộc Liên Xô;
• Bổ nhiệm thành viên Ban phụ trách- cơ quan tư vấn và quản lý trong Dân ủy Nhân dân;
• Hủy bỏ các nghị định, nghị quyết của Dân ủy Nhân dân;
• Tổng hợp và hướng dẫn Dân ủy Nhân dân toàn Liên bang và Dân ủy Nhân dân liên hiệp;
• Phê chuẩn các nghị định, nghị quyết của Dân ủy Nhân dân do Ủy ban Chấp hành Trung ương Liên Xô phê chuẩn;
• Thực hiện đối nội và đối ngoại;
• Đảm bảo an ninh và trật tự xã hội;
• Áp dụng các biện pháp thực hiện kinh tế quốc gia và ngân sách Nhà nước;
• Tăng cường hệ thống tiền tệ.

Hội đồng Dân ủy không có quyền bãi miễn thành viên của Hội đồng. Việc bãi miễn do Chủ tịch Ủy ban Chấp hành Trung ương Liên Xô thực hiện, và kể từ 1936 là Đoàn Chủ tịch Xô Viết tối cao.